Клинические особенности онкогематологических заболеваний у близнецов (обзор литературы)

Вступление. По данным Всемирной организации здравоохранения, самыми частыми онкологическими заболеваниями в детском возрасте являются гемобластозы. В частности, острые лейкозы занимают первое место в структуре заболеваемости злокачественными опухолями, неходжкинские лимфомы – третье, лимфома Ходжкина – пятое место у детей от 0 до 19 лет. Убедительных свидетельств наследования этих заболеваний нет, тем не менее в литературе описаны случаи развития одного и того же заболевания с одинаковым иммунофенотипом в рамках одной семьи у моно- или дизиготных близнецов, что является одним из доказательств персистенции прелейкемических клеток и возможностей их миграции от одного близнеца к другому в рамках антенатального развития. Эти данные позволяют исследовать особенности онкогенеза при лейкозах у близнецов, в частности монозиготных: сроки развития опухоли, особенности течения и молекулярно-биологические характеристики, а также ответ на проводимую терапию.

Цель. Изучить клинические и молекулярно-генетические особенности гемобластозов у близнецов.

Материалы и методы. При написании литературного обзора проведен анализ данных в специализированных медицинских базах PubMed, Scopus, Web of Science с самых первых описаний случаев проявления опухолей кроветворной системы у монозиготных близнецов с 1964 по 2023 год.

Результаты. В ходе написания данного литературного обзора мы подтвердили, что генетическая составляющая играет существенную роль в развитии гемобластозов. Исследования на близнецах позволили выявить генетические мутации, которые предрасполагают к развитию злокачественных новообразований крови, что, в свою очередь, открывает новые возможности для ранней диагностики. Близнецовый метод позволяет проводить сравнительные исследования эффективности различных лечебных подходов, что помогает выбирать оптимальную терапию и улучшать прогноз заболевания.

1. Внутренние болезни по Дэвидсону: в 5 т. Т. 3. Онкология. Гематология. Клиническая биохимия. Возраст и болезни. Под ред. С. Г. Рэлстона, Й.Д. Пенмэна, М.В. Дж. Строчена, Р.П. Хобсона. Пер. с англ. под. ред. В.В. Фомина, Д.А. Напалкова. 2-е изд. Москва: ГЭОТАР-Медиа, 2021. 416 с. ил. (Серия «Внутренние болезни по Дэвидсону»). DOI: 10.33029/9704–6005–4-pap‑2020-r‑4t6. Internal diseases according to Davidson: In 5 volumes. Vol. 3. Oncology. Hematology. Clinical biochemistry. Age and illness. Ed. S.G. Ralston, J.D. Penman, M.V. J. Strochen, R.P. Hobson. Translated from English under ed. V.V. Fomin, D.A. Napalkov. 2nd ed. Moscow: GEOTAR-Media, 2021. 416 p., ill. (‘Davidson Internal Medicine’ Series). DOI: 10.33029/9704–6005–4-pap‑2020-r‑4t6.

2. Greaves MF, Maia AT, Wiemels JL, Ford AM. Leukemia in twins: Lessons in natural history. Blood. 2003 Oct 1; 102 (7): 2321–33. DOI: 10.1182/blood‑2002–12–3817. Epub 2003 Jun 5. PMID: 12791663.

3. Macmahon B, Levy MA. Prenatal origin of childhood leukemia. Evidence from twins. N Engl J Med. 1964 May 21; 270:1082–5. DOI: 10.1056/nejm196405212702102. PMID: 14121487.

4. Richkind KE, Loew T, Meisner L, Harris C, Wason D. Identical cytogenetic clones and clonal evolution in pediatric monozygotic twins with acute myeloid leukemia: presymptomatic disease detection by interphase fluorescence in situ hybridization and review of the literature. J Pediatr Hematol Oncol. 1998 May-Jun; 20 (3): 264–7. DOI: 10.1097/00043426–199805000–00015. PMID: 9628441.

5. Maloney K.W., Devidas M., Wang C., Mattano L.A., Friedmann A.M., Buckley P., et al. Outcome in children with standard-risk B cell acute lymphoblastic leukemia: Results of Children’s Oncology Group Trial AALL0331. J Clin Oncol 2020; 38 (6): 602–12.

6. Pieters R., de Groot-Kruseman H., Van der Velden V., Fiocco M., van den Berg H., Bont E.D., et al. Successful therapy reduction and intensification for childhood acute lymphoblastic leukemia based on minimal residual disease monitoring: Study ALL10 from the Dutch Childhood Oncology Group. J Clin Oncol 2016; 34 (22): 2591–60.

7. Gaynon P.S. Childhood acute lymphoblastic leukaemia and relapse. Br J Haematol 2005; 131 (5): 579–8.

8. Wang J, Mack TM, Hamilton AS, Hwang AE, Nathwani BN, Masood K, Buchanan LH, Bernstein L, Deapen DM, Martínez-Maza O, Cozen W. Common immune-related exposures/conditions and risk of non-Hodgkin lymphoma: A case-control study of disease-discordant twin pairs. Am J Epidemiol. 2015 Sep 1; 182 (5): 417–25. DOI: 10.1093/aje/kwv053. Epub 2015 Aug 12. PMID: 26271116; PMCID: PMC4552265.

9. Wiemels J. L. et al. Prenatal origin of acute lymphoblastic leukaemia in children. Lancet 354, 1499–1503 (1999).

10. Nickels EM, Li S, Myint SS, Arroyo K, Feng Q, Siegmund KD, de Smith AJ, Wiemels JL. DNA methylation at birth in monozygotic twins discordant for pediatric acute lymphoblastic leukemia. Nat Commun. 2022 Oct 14; 13 (1): 6077. DOI: 10.1038/s41467–022–33677-z. PMID: 36241624; PMCID: PMC9568651.

11. Cazzaniga G, van Delft FW, Lo Nigro L, Ford AM, Score J, Iacobucci I, Mirabile E, Taj M, Colman SM, Biondi A, Greaves M. Developmental origins and impact of BCR-ABL1 fusion and IKZF1 deletions in monozygotic twins with Ph+ acute lymphoblastic leukemia. Blood. 2011 Nov 17; 118 (20): 5559–64. DOI: 10.1182/blood‑2011–07–366542. Epub 2011 Sep 29. PMID: 21960589; PMCID: PMC3217357.

12. Martinelli G., Iacobucci I., Storlazzi C. T., Vignetti M., Paoloni F., Cilloni D., … Foà R. (2009). IKZF1 (Ikaros) Deletions in BCR-ABL1–Positive Acute Lymphoblastic Leukemia Are Associated with Short Disease-Free Survival and High Rate of Cumulative Incidence of Relapse: A GIMEMA AL WP Report. Journal of Clinical Oncology, 27 (31), 5202–5207. DOI: 10.1200/jco.2008.21.6408.

13. Inaba H, Greaves M, Mullighan CG. Acute lymphoblastic leukaemia. Lancet. 2013 Jun 1; 381 (9881): 1943–55. DOI: 10.1016/s0140–6736(12)62187–4. Epub 2013 Mar 22. PMID: 23523389; PMCID: PMC3816716.

14. Davidow K, Mumanachit S, Mangum DS. The two-hit hypothesis in practice: Monozygotic twins with simultaneous hyperdiploid acute lymphoblastic leukemia. Pediatr Blood Cancer. 2022 Oct; 69 (10): e29885. DOI: 10.1002/pbc.29885. Epub 2022 Jul 20. PMID: 35856567.

15. Fedders H., Alsadeq A., Petersen B.-S., Kellner C., Peipp M., Valerius T., Haesler R., Alten J., Möricke A., Strube S., et al. Analyses of a Pair of Concordant Twins with Infant ALL and Discordant Clinical Outcome Reveals Immunoescape As а Mechanism of Disease Persistence in MLL-Rearranged Leukemia. Blood 2014, 124, 3791.

16. Fedders H., Petersen B., Alsadeq A., Kellner C., Peipp M., Bulduk M., Valerius T., Häsler R., Alten J., Möricke A., et al. A Case of Concordant Twins with Infant ALL and Discordant Clinical Outcome–Part I: The genetic basis–identification of DSC as a gene with prognostic impact in infant MLL-rearranged ALL. Klin. Pädiatrie 2015, 227, A16.

17. Bahoush G, Vafapour M, Kariminejad R. Detection of New Translocation in Infant Twins with Concordant ALL and Discordant Outcome. Pediatr Rep. 2020 Dec 24; 13 (1): 9–14. DOI: 10.3390/pediatric13010002. PMID: 33374488; PMCID: PMC7839053.

18. World Health Organization (WHO). International Agency for Research on Cancer 2023. GLOBOCAN2020: Estimated number of new cases and deaths in 2020, World, both sexes, ages 0–19 https://gco.iarc.fr

19. Thandra KC, Barsouk A, Saginala K, Padala SA, Barsouk A, Rawla P. Epidemiology of Non-Hodgkin’s Lymphoma. Med Sci (Basel). 2021 Jan 30; 9 (1): 5. DOI: 10.3390/medsci9010005. PMID: 33573146; PMCID: PMC7930980.

20. Fallah M, Kharazmi E, Pukkala E, Tretli S, Olsen JH, Tryggvadottir L, Sundquist K and Hemminki K: Familial risk of non-Hodgkin lymphoma by sex, relationship, age at diagnosis and histology: A joint study from five Nordic countries. Leukemia 30: 373–378, 2016.

21. Morton LM, Purdue MP, Zheng T, et al. Risk of non-Hodgkin lymphoma associated with germline variation in genes that regulate the cell cycle, apoptosis, and lymphocyte development. Cancer Epidemiol Biomarkers Prev 2009; 18: 1259–70.

22. Schneider BF, Christian M, Hess CE and Williams ME: Familial occurrence of cutaneous T cell lymphoma: A case report of monozygotic twin sisters. Leukemia 9: 1979–1981, 1995.

23. Dickinson PD, Patel A, Wootton C, Bessell EM and O’Connor S: Primary cutaneous marginal zone B cell lymphoma in monozygotic twins. BMJ Case Rep 3: pii: bcr1120103515, 2011.

24. Bahig H, Petrogiannis-Haliotis T, Pehr KL and Roberge D: Primary cutaneous B-cell lymphoma in young monozygotic twins: A case report. J Cutan Med Surg 20: 582–585, 2016.

25. Salawu L, Fatusi OA, Kemi-Rotimi F, Adeodu OO and Durosinmi MA: Familial Burkitt’s lymphoma in Nigerians. Ann Trop Paediatr 17: 375–379, 1997.

26. Marco F, Manjón R, Richard C, Mazorra F, García-Valtuille A, Delgado MD, Loyo ML, Cuadrado MA and Zubizarreta A: Simultaneous occurrence of follicular lymphoma in two monozygotic twins. Br J Haematol 107: 461–462, 1999.

27. Chakravarti A, Leslie WT and Venugopal P: Relapsed non-Hodgkin lymphoma in fraternal twins managed successfully with rituximab maintenance therapy. Clin Adv Hematol Oncol 3: 136–140, 2005.

28. Jensen M.K, Koch-Henriksen N, Johansen P, Varming K, Christiansen CB and Knudsen F: EBV-positive primary central nervous system lymphomas in monozygote twins with common variable immunodeficiency and suspected multiple sclerosis. Leuk Lymphoma 28: 187–193, 1997.

29. Ishibashi N., Sugaya S., Takahashi H., Nishimaki H., Nakanishi Y., Chinen Y., & Maebayashi T. (2018). Conjunctival lymphomas in Japanese monozygotic twins: A case report. Oncology Letters. DOI: 10.3892/ol.2018.9723.

30. Hsu JL, Glaser SL. Epstein-barr virus-associated malignancies: Epidemiologic patterns and etiologic implications. Crit Rev Oncol Hematol. 2000 Apr; 34 (1): 27–53. DOI: 10.1016/s1040–8428(00)00046–9. PMID: 10781747.

31. Ferreri AJ, Guidoboni M, Ponzoni M, De Conciliis C, Dell’Oro S, Fleischhauer K, Caggiari L, Lettini AA, Dal Cin E, Ieri R, Freschi M, Villa E, Boiocchi M, Dolcetti R. Evidence for an association between Chlamydia psittaci and ocular adnexal lymphomas. J Natl Cancer Inst. 2004 Apr 21; 96 (8): 586–94. DOI: 10.1093/jnci/djh102. PMID: 15100336.

32. Sjö NC, Foegh P, Juhl BR, Nilsson HO, Prause JU, Ralfkiaer E, Wadström T, Heegaard S. Role of Helicobacter pylori in conjunctival mucosa-associated lymphoid tissue lymphoma. Ophthalmology. 2007 Jan; 114 (1): 182–6. DOI: 10.1016/j.ophtha.2006.09.020. PMID: 17198854.

33. Rodriguez-Galindo C., & Allen C.E. (2020). Langerhans Cell histiocytosis. Blood. DOI: 10.1182/blood.2019000934.

34. Gulati N., & Allen C.E. (2021). Langerhans cell histiocytosis: Version 2021. Hematological Oncology, 39 (S1), 15–23. DOI: 10.1002/hon.285.

35. Maurizio Aricò, Susi Scappaticci, Cesare Danesino. The genetics of Langerhans cell histiocytosis. Cambridge Books Online. The Librarian-Seeley Historical Library, on 09 Dec 2019. DOI: 10.1017/cbo9780511545252.006.

36. В. С. Фоминых, Н.А. Батманова, Т. Т. Валиев, И.А. Назаренко, К.И. Киргизов, С.Р. Варфоломеева. Гистиоцитоз из клеток Лангерганса у близнецов: обзор литературы и клиническое наблюдение. Педиатрия им. Г.Н. Сперанского. 2023; 102 (3): 196–202. DOI: 10.24110/0031–403x‑2023–102–3–196–202 V.S. Fominykh, N.A. Batmanova, T. T. Valiev, I.A. Nazarenko, K.I. Kirgizov, S.R. Varfolomeeva. Langerhans cell histiocytosis in twins: Literature review and clinical observation. Pediatrics n.a. G. N. Speransky. 2023; 102 (3): 196–202. DOI: 10.24110/0031–403x‑2023–102–3–196–202.

37. Antonarakis S.E., Skotko B.G., Rafii M.S. et al. Down syndrome. Nat Rev Dis Primer. 2020; 6: 9. DOI: 10.1038/s41572–019–0143–7.

38. Демикова Н. С., Подольная М.А., Лапина А. С. и соавт. Динамика частоты трисомии 21 (синдрома Дауна) в регионах Российской Федерации за 2011–2017 гг. Педиатрия. 2019; 98 (2): 43–48. DOI: 10.24110/0031–403X‑2019–98–2–42–48. Demikova N.S., Podolnaya M.A., Lapina A.S. et al. Dynamics of the frequency of trisomy 21 (Down syndrome) in the regions of the Russian Federation for 2011–2017. Pediatrics. 2019; 98 (2): 43–48. DOI: 10.24110/0031–403x‑2019–98–2–42–48.

39. Baumann I, Niemeyer CM, Brunning RD, et al. Myeloid proliferation related to Down syndrome. In: Swerdlow SH, Campo E, Harris NL, et al, eds. WHO Classification of Tumours of Haematopoietic and Lymphoid Tissues. 4th ed. Lyon, France: IARC; 2008: 142–144.

40. Pine SR, Guo Q, Yin C, et al. Incidence and clinical implications of GATA1 mutations in newborns with Down syndrome. Blood. 2007; 10: 2128–2131.

41. Zipursky A, Brown E, Chistensen H, et al. Leukemia and/or myeloproliferative syndrome in neonates with Down syndrome. Semin Perinatol. 1997; 21: 97–101.

42. Al-Kasim F, Doyle JJ, Massey GV, et al. Incidence and treatment of potentially lethal diseases in transient leukemia of Down syndrome: Pediatric Oncology Group Study. J Pediatr Hematol Oncol. 2002; 24: 9–13.

43. Massey GV, Zipursky A, Chang MN, et al. A prospective study of the natural history of transient leukemia (TL) in neonates with Down syndrome (DS): Children’s Oncology Group (COG) study POG‑9481. Blood. 2006; 107: 4606–4613.

44. Shimada A, Xu G, Toki T, et al. Fetal origin of the GATA1 mutation in identical twins with transient myeloproliferative disorder and acute megakaryoblastic leukemia accompanying Down syndrome. Blood. 2004; 103: 366.

45. Ge Y, Dombkowski AA, LaFiura KM, et al. Differential gene expression, GATA1 target genes, and the chemotherapy sensitivity of Down syndrome megakaryocytic leukemia. Blood. 2006; 107: 1570–1581.

46. Roy A, Robert I, Norton A, et al. Acute megakaryoblastic leukaemia (AMKL) and transient myeloproliferative disorder (TMD) in Down syndrome: A multistep model of myeloid leukaemogenesis. Br J Haematol. 2009; 147: 3–7.