Нейрофизиологические методы идентификации светочувствительности при юношеской миоклонической эпилепсиии (обзор)

К настоящему времени показано, что юношеская миоклоническая эпилепсия (ЮМЭ) является распространенной формой генетической (идиопатической) генерализованной эпилепсии. Изучение нейрофизиологических факторов, ингибирующих и провоцирующих светочувствительность на электроэнцефалограмме (ЭЭГ), при ЮМЭ расширяют наше представление об этом заболевании, что важно для диагностики, лечения и прогноза.

Целью настоящего обзора является анализ нейрофизиологических методик, ингибирующих и провоцирующих светочувствительность на ЭЭГ у пациентов с ЮМЭ.

Материалы и методы. Нами проведен поиск полнотекстовых публикаций на русском и английском языках за последнее два десятилетия в базах данных eLibrary, PubMed, Web of Science, OxfordPress, Springer, Clinicalkeys с использованием ключевых слов: юношеская миоклоническая эпилепсия (ЮМЭ), диагностика, нейрофизиология, электроэнцефалография (ЭЭГ), открытие глаз, фотостимуляция, чувствительность к закрытию глаз, фотопароксизмальный ответ (ФПО), эпилепсия.

Результаты. В настоящее время, зрительные триггеры, такие как закрытие глаз, чувствительность к закрытию глаз/снятию фиксации, отличные от светочувствительности, рутинно используются при проведении ЭЭГ у пациентов с ЮМЭ, но редко научно исследуются при данной патологии. Однако показано, что чувствительность к закрытию глаз присутствует у 15–25 % пациентов с ЮМЭ. Триггерная фотостимуляция наиболее эффективна для выявления фоточувствительности при ЮМЭ по сравнению с интермиттирующей (ритмической) фотостимуляцией. Частота встречаемости фоточувствительности у пациентов с ЮМЭ вариабельна — от 30 % до 54 %. Точные механизмы этих феноменов до настоящего времени неизвестны. Предполагается, что чувствительность к закрытию глаз и фоточувствительность являются выражением гипервозбудимости затылочной коры головного мозга при ЮМЭ.

Заключение. Проанализированные нейрофизиологические и электроклинические исследования свидетельствуют о положительных сдвигах в диагностике ЮМЭ и изменении нашего представления об этом заболевании. Механизм чувствительности к закрытию глаз и фоточувствительности при ЮМЭ неизвестен, что является поводом для будущих исследований, чтобы уточнить их последствия, включая влияние на прогноз течения заболевания и роль в развитии фармакорезистентности. Однако, несмотря на характерную клиническую картину и прогресс современных нейрофизиологических методов исследования, вопрос о роли светочувствительности при этой форме эпилепсии остается проблемой для практикующих неврологов, а предложенные протоколы ЭЭГ нуждаются в модификации и более широком внедрении в реальную клиническую практику. Вариабельные световые и цветовые паттерны в телевещательном или видеоигровом материале с высокой скоростью изменения изображения высококонтрастных стимулов (более 3-х повторений в секунду) могут вызывать приступы у некоторых пациентов с ЮМЭ. Это требует изменения подходов к нейрофизиологической диагностике светочувствительности при ЮМЭ и использованию комбинированных триггеров при проведении видео-ЭЭГ-мониторинга.

1. Genton P., Thomas P., Kasteleijn‑Nolst Trenité D. G., Medina M. T., Salas‑Puig J. Clinical aspects of juvenile myoclonic epilepsy. Epilepsy Behav. 2013; 1: 8–14. doi: 10.1016/j.yebeh.2012.10.034

2. Шаравии Л. К. Распространенность эпилепсии и эпилептических синдромов в детской популяции Республики Тыва. Сибирское медицинское обозрение. 2010; 1(61): 64–67.

3. Шнайдер Н. А., Шаповалова Е. А., Дмитренко Д. В., Садыкова А. В., Шаповалова Л. П. Эпидемиология детской эпилепсии. Сибирское медицинское обозрение. 2012; 2(74): 44–50.

4. Berg A. T., Berkovic S. F., Brodie M. J., Buchhalter J., Cross J. H., van Emde Boas W., Engel J., French J., Glauser T. A., Mathern G. W., Moshé S. L., Nordli D., Plouin P., Scheffer I. E. Revised terminology and concepts for organization of seizures and epilepsies: report of the ILAE Commission on Classification and Terminology, 2005–2009. Epilepsia. 2010; 51: 676–685. doi: 10.1111/j.1528–1167.2010.02522.x

5. Janz D. Epilepsy with impulsive petit mal (juvenile myoclonic epilepsy). Acta Neurol. Scand. 1985; 72(5): 449–459. doi:10.1111/j.1600–0404.1985.tb00900.x

6. Карлов В. А., Фрейдкова Н. В. Юношеская миоклоническая эпилепсия. В кн.: Карлов В. А. (ред.) Эпилепсия у детей и взрослых женщин и мужчин. М.: Медицина; 2010.

7. Swartz B. E., Simpkins F., Halgren E., Mandelkern M., Brown C., Krisdakumtorn T., Gee M. Visual working memory in primary generalized epilepsy: an 18FDG ‑ PET study. Neurology. 1996; 47(5): 1203–1212. doi: 10.1212/wnl.47.5.1203

8. Kim J. H., Suh S. I., Park S. Y. Microstructural white matter abnormality and frontal cognitive dysfunctions in juvenile myoclonic epilepsy. Epilepsia. 2012; 53(8): 1371–1378. doi:10.1111/j.15281167.2012.03544.x

9. O’Muircheartaigh J., Vollmar C., Barker G. J. Abnormal thalamocortical structural and functional connectivity in juvenile myoclonic epilepsy. Brain. 2012; 135(12): 3635–3644. doi: 10.1093/brain/aws296

10. Vollmar C., O’Muircheartaigh J., Symms M. R. Altered microstructural connectivity in juvenile myoclonic epilepsy: the missing link. Neurology. 2012; 78(20): 1555–1559. doi: 10.1212/WNL.0b013e3182563b44

11. Vulliemoz S., Vollmar C., Koepp M. J. Connectivity of the supplementary motor area in juvenile myoclonic epilepsy and frontal lobe epilepsy. Epilepsia. 2011; 52(3): 507–514. doi: 10.1111/j.15281167.2010.02770.x

12. Садыкова А. В., Кантимирова Е. А., Стручков П. В., Шнайдер Н. А. Фотосенситивная эпилепсия. Вестник Клинической больницы № 51. 2013; 4: 18–24.

13. Шнайдер Н. А., Дмитренко Д. В., Садыкова А. В., Кантимирова Е. А., Чешейко Е. Ю., Шнайдер А. В. Фотосенситивные эпилептические приступы: методы нейрофизиологической диагностики. Функциональная диагностика. 2013; 3: 74–80.

14. Robinson L. J. Induction of seizures by closing of the eyes, or by ocular pressure, in a patients with epilepsy. J Nerv Ment Dis. 1939; 90: 333–336

15. Brigas G. P.I., Behl I., Wolf P. Epileptic discharge after eye closure: relation to epileptic syndromes. Advances in epileptology, vol. 16. New York Raven Press 1987; 255–258

16. Kurt B., Gokyigit A., Parman Y., Kinay D., Gurses C. Eye closure related spike and wave discharges: clinical and syndromic associations. Clin Electroencephalogr. 1999; 30: 106–110. doi: 10.1177/155005949903000306

17. Güveli B. T., Baykan B., Dörtcan N., Bebek N., Gürses C., Gökyiğit A. Eye closure sensitivity in juvenile myoclonic epilepsy and its effect on prognosis. Seizure. 2013; 22(10): 867–871. doi:10.1016/j.seizure.2013.07.008

18. Karkare K. D., Menon R. N., Radhakrishnan A., Cherian A., Thomas S. V. Electroclinical characteristics and syndromic associations of «eye‑condition» related visual sensitive epilepsies‑A cross‑sectional study. Seizure. 2018; 58: 62–71. doi: 10.1016/j.seizure.2018.03.027

19. Panayiotopoulos C. P. Jeavons syndrome. Eyelid myoclonia with absences. Panayiotopoulos C. P. (Ed.), The epilepsies: Seizures, Syndromes and Management. Bladon Medical Publishing, Oxfordshire. 2005; 475–480. PMID: 20821848

20. Шнайдер Н. А. Видеомониторинг электроэнцефалографии при эпилепсии. Сибирское медицинское обозрение. 2016; 2: 93–105.

21. Storm van Leeuwen W., Kemp A., Kniper J. Concerning the ‘squeak’ phenomenon of the alpha rhythm. Electroencephalogr Clin Neurophysiol. 1960; 12: 244

22. Sevgi E. B., Saygi S., Ciger A. Eye closure sensitivity and epileptic syndromes: A retrospective study of 26 adult cases. Seizure. 2007; 16(1): 17–21. doi: 10.1016/j.seizure.2006.09.004

23. Yang Z‑X., Cai X., Liu X‑Y., Chin J. Q. Relationship among eye condition sensitivities, photosensitivity and epileptic syndromes. Med J (Engl). 2008; 121(17): 1633–1637. PMID: 19024089

24. Berger H. Uber das Elektrenkephalogramm des Menschen. Arch Psychiatr Nervenkr. 1929; 87: 527

25. Plant G. T. Anatomy and physiology of the eyelids. Duncan J. S., Panayiotopoulos C. P. Eyelid Myoclonia with Absences. John Libbey & Company, London. 1996; 1–11

26. Guaranha M. S., Filho G. M., Lin K., Guilhoto L. M., Caboclo L. O., Yacubian E. M. Prognosis of juvenile myoclonic epilepsy is related to endophenotypes. Seizure. 2011; 20: 42–48. doi: 10.1016/j.seizure.2010.10.004

27. Beniczky S., Guaranha M. S., Conradsen I., Singh M. B., Rutar V., Lorber B., Braga P., Fressola A. B., Inoue Y., Yacubian E. M., Wolf P. Modulation of epileptiform EEG discharges in juvenile myoclonic epilepsy: an investigation of reflex epileptic traits. Epilepsia. 2012; 53(5): 832–839. doi: 10.1111/j.1528–1167.2012.03454.x

28. Naquet R. Photic epilepsy problems raised in man and animals. Ital J Neurol Sci 1987; 8: 437–447. doi: 10.1007/BF02334600

29. Harding G. F.A., Fylan F. Two visual mechanisms of photosensitivity. Epilepsia 1999; 40: 1446–1451. doi: 10.1111/j.1528–1157.1999.tb02018.x

30. Waltz S., Christen H. J., Doose H. The different patterns of the photoparoxysmal response: a genetic study. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1992; 83: 138–145. doi: 10.1016/0013–4694(92)90027‑f

31. Takahashi Y., Fujiwara T., Yagi K. Photosensitive epilepsies and pathophysiologic mechanisms of photoparoxysmal response. Neurology 1999; 53: 926–932. doi: 10.1212/wnl.53.5.926

32. Wilkins A. J. Towards an understanding of reflex epilepsy and the absence. In: Duncan J. S., Panayiotopoulos C. P. Typical absences and related epileptic syndromes. London: Churchil. 1995; 196–205

33. Wilkins A. J., Bonanni P., Porciatti V. Physiology of human photosensitivity. Epilepsia. 2004; 45(1): 7–13. doi: 10.1111/j.0013–9580.2004.451009.x

34. Shibashaki H., Neshige R. Photic cortical reflex myoclonus. Ann Neurol. 1987; 22: 252–257. doi: 10.1002/ana.410220210

35. Kanoushi T., Yokopta T., Kamata T. Central pathaway of photic reflex myoclonus. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1997; 62: 414–417. doi: 10.1136/jnnp.62.4.414

36. Covanis A. Photosensitivity in Idiopathic Generalized Epilepsies. Epilepsia. 2005; 46(9): 67–72. doi: 10.1111/j.1528–1167.2005.00315.x

37. Adrian E. D., Matthews B. H. The Berger rhythm: potential changes from the occipital lobes in man. Brain. 1934; 57(4): 355–385

38. Gibbs F. A., Gibbs E. I., Lennox W. G. Cerebral dysrhythmias of epilepsy: measures for their control. Arch Neurol Psychiat. 1938; 39: 298–314

39. Grey W. W. Epilepsy in: Hill D., Parr G. Electroencephalography a Symposium on its Various Aspects. MacDonald & Co.1950

40. Da Silva A. M., Leal B. Photosensitivity and epilepsy: Current concepts and perspectives — A narrative review. Seizure. 2017; 50: 209–218. doi: 10.1016/j.seizure.2017.04.001

41. Bickford R. G., Sem ‑ Jacobsen C. W., White P. T., Daly D. Some observations on the mechanism of photic and photometrazol activation. Electroencephalogr Clin Neurophysiol. 1952; 4: 275–282. doi: 10.1016/0013–4694(52)90052–7

42. Reilly E. L., Peters J. F. Relationship of some varieties of electroencephalographic photosensitivity to clinical convulsive disorders. Neurology. 1973; 23: 1050–1057. doi: 10.1212/wnl.23.10.1050

43. Panayiotopoulos C. P., Jeavons P. M., Harding G. F. Relation of occipital spikes evoked by intermittent photic stimulation to visual evoked responses in photosensitive epilepsy. Nature. 1970; 228: 566–567. doi: 10.1038/228566a0

44. Wolf P., Goosses R. Relation of photosensitivity to epileptic syndromes. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1986; 49: 1386–1391. doi: 10.1136/jnnp.49.12.1386

45. Appleton R., Beirne M., Acomb B. Photosensitivity in juvenile myoclonic epilepsy. Seizure. 2000; 9: 108–111. doi: 10.1053/seiz.1999.0376

46. Duncan J. S., Panayiotopoulos C. P. The differentiation of ‘eye closure’ from ‘eyes‑closed’. Duncan J. S. Panayiotopoulos C. P. Ey elid Myoclonia with Absences. John Libbey & Company, London. 1996; 77–87

47. Panayiotopoulos C. P. A study of photosensivite epilepsy with particular reference to occipital spikes induced by intermittent photic stimulation. PhD Thesis. University of Aston in Birmingham. 1972

48. Jeavons P. M., Hardings G. F.A. Photosensitive epilepsy. Clinics in developmental medicine. Heinemann, London. 1975; 56

49. Kohno C., Terasaki M., Matsuda M. Epilepsies with seizure discharges induced by eye closure. Advances in Epileptology. vol. 16. Raven Press, New York. 1987; 251–253

50. Gobbi G., Bruno L., Mainetti A. Eye closure seizures. Beaumanoir A. Gastaut H. Naquet R. Reflex Seizure and Reflex Epilepsies. Medicine Hygiene, Geneva. 1989; 181–191

51. Fabian A., Wolf P. Epileptic discharge after the eye closure: relation to photosensitivity. Advances in epileptology. vol. 16. Raven Press, New York. 1987; 259–264

52. Taylor I., Marini C., Johnson M. R., Turner S., Berkovic S. F., Scheffer I. E. Juvenile myoclonic epilepsy and idiopathic photosensitive occipital lobe epilepsy: is there overlap? Brain. 2004; 127: 1878–1886. doi: 10.1093/brain/awh211

53. Covanis A., Gupta A. K., Jeavons P. M. Sodium valproate: monotherapy and polytherapy. Epilepsia. 1982; 23(6): 693–720. doi: 10.1111/j.1528–1157.1982.tb05085.x

54. Panayiotopoulos C. P., Obeid T., Tahan A. R. Juvenile myoclonic epilepsy: a 5 year prospective study. Epilepsia 1994; 35: 285–296. doi: 10.1111/j.1528–1157.1994.tb02432.x

55. Шилкина О. С., Шнайдер Н. А., Дмитренко Д. В., Ким К. Т. Нейрофизиологические аспекты юношеской миоклонической эпилепсии. Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2018; 10(1S): 31–37. doi: 10.14412/2074–2711–2018–1S‑31–37

56. Harding G. F.A., Jeavons P. M. Photosensitive epilepsy. New ed. London: Mac Keith Press. 1994

57. Шнайдер Н. А., Шилкина О. С., Дмитренко Д. В. Новый взгляд на особенности электроэнцефалографической картины юношеской миоклонической эпилепсии. Медицинский алфавит. 2018; 23(2): 6–12.

58. Genton P., Lavernhe G., Guerrini R. Epilepsie photogénique et phénomènes moteurs latéralisé: une observation EEG. Epilepsies. 1995; 7: 431–435

59. Jeavons P. M., Bishop A., Harding G. F. The prognosis of photosensitivity. Epilepsia. 1986; 27: 569–575. doi: 10.1111/j.1528–1157.1986.tb03586.x

60. Striano S., Striano P., Nocerino C., Boccella P., Bilo L., Meo R., Ruosi P. Eyelid myoclonia with absences: an overlooked epileptic syndrome? Neurophysiologie Clinique/Clinical Neurophysiology. 2002; 32: 287–296. doi: 10.1016/S0987–7053(02)00343–X

61. Striano S., Capovilla G., Sofia V., Romeo A., Rubboli G., Striano P., Trenite D. K. N. Eyelid myoclonia with absences (Jeavons syndrome): a well ‑ defined idiopathic generalized epilepsy syndrome or a spectrum of photosensitive conditions? Epilepsia. 2009: 50: 15–19. doi: 10.1111/j.1528–1167.2009.02114.x