Diagnostic value of EEG in predicting the results of shunt surgery in post-traumatic hydrocephalus

Post-traumatic hydrocephalus (PTH) is one of the frequent consequences of severe traumatic brain injury, which complicate the recovery and rehabilitation of victims. Performing a bypass surgery is an important stage in the treatment of this category of patients. However, predicting its effectiveness, especially in patients in vegetative status and in a state of minimal manifestations of consciousness, causes significant difficulties. The purpose of this study was to evaluate the informative value of EEG in patients with PTH accompanied by depression of consciousness as a preoperative predictor of the effectiveness of bypass surgery. Material and methods. In 27 patients with PTH and varying degrees of depression of consciousness (from coma to its minimal manifestations), the features of the EEG pattern and resting coherence indices before and after cerebrospinal fluid shunting operations were compared with the clinical outcome. Results. It was revealed that a certain EEG pattern (in the form of flattening, a combination of slow delta-theta oscillations with synchronized frequent activity in the absence of alpha rhythm, smoothness of interhemispheric and zonal differences) or specific coherence disorders (weakening of interhemispheric coherent connections to 30–40% of the norm and strengthening of two-sided intrahemispheric ones by more than one and a half times) are associated with the lowest bypass surgery. Conclusion. The informativeness of the preoperative EEG parameters used to assess the prospects of cerebrospinal fluid bypass surgery in patients with PTH is shown.

1. Xu H, Dong Y, Bao D, Wei X, Niu C, Liu X. Shunt–Dependent Post–Traumatic Hydrocephalus: Predictors and Long-Term Functional Outcomes. Neurol Ther. 2023 Oct; 12(5):1607–1622. https://doi.org/10.1007/s40120–023–00511–7.

2. Лихтерман Л.Б. Учение о последствиях черепно–мозговой травмы. Нейрохирургия. 2019; 21(1):83–89. https://doi.org/10.17650/1683–3295–2019–21–1–83–89 Likhterman L.B. Doctrine of head injury sequelae. Russian Journal of Neurosurgery. 2019;21(1): 83–89. (In Russ.) https://doi.org/10.17650/1683–3295–2019–21–1–83–89

3. Кравчук А.Д., Латышев Я.А., Зайцев О.С., Данилов Г.В., Лихтерман Л.Б., Гаврилов А.Г., Захарова Н.Е., Кормилицына А.Н., Охлопков В.А., Потапов А.А., Александрова Е.В. Ликворошунтирующие операции у пациентов с посттравматической гидроцефалией в вегетативном статусе и состоянии минимального сознания: анализ эффективности и безопасности. Журнал «Вопросы нейрохирургии» имени Н.Н. Бурденко. 2019;83(1):17–28. Kravchuk AD, Latyshev IaA, Zaĭtsev OS, et al. CSF shunting surgery in patients with post-traumatic hydrocephalus in the vegetative status and minimally conscious state: analysis of its efficacy and safety. Burdenko’s Journal of Neurosurgery. 2019;83(1):17–28. (In Russ., In Engl.) https://doi.org/10.17116/neiro20198301117

4. Касумова С.Ю. Патоморфология последствий черепно-мозговой травмы. Клиническое руководство по черепно–мозговой травме (под ред. Коновалова А.Н., Лихтермана Л.Б., Потапова А.А.). Москва «АНТИДОР». – 2002 – С. 42–54. Kasumova S.Yu. Pathomorphology of the consequences of traumatic brain injury. Clinical guidelines on traumatic brain injury (edited by Konovalov A.N., Lichterman L.B., Potapov A.A.). Moscow «ANTIDOR». – 2002 – P. 42–54.

5. Sara de Carvalho, Ana Almeida, Carina Reis. Intracranial Arachnoiditis and Hydrocephalus. World Neurosurg. 2023 Nov;179:26–27. doi: 10.1016/j.wneu.2023.07.106. Epub 2023 Jul 27. PMID: 37516141.

6. Латышев Я.А., Кравчук А.Д., Лихтерман Л.Б., Захарова Н.Е., Зайцев О.С., Гаврилов А.Г., Охлопков В.А., Потапов А.А. Современная диагностика и лечение посттравматической гидроцефалии. Журнал «Вопросы нейрохирургии» имени Н.Н. Бурденко. 2019;83(1):17–28. 2018; 82(3): 81–87. Latyshev IaA, Kravchuk AD, Likhterman LB, Zakharova N., Zaitsev OS, Gavrilov AG, Okhlopkov VA, Potapov AА. Modern diagnosis and treatment of posttraumatic hydrocephalus. Burdenko’s Journal of Neurosurgery. 2018; 82(3): 81–87. (In Russ., In Engl.) https://doi.org/10.17116/neiro201883381.

7. Евсеева М.А., Евсеев А.В., Правдивцев В.А., Шабанов П.Д. Механизмы развития острой гипоксии и пути ее фармакологической коррекции // Обзоры по клинической фармакологии и лекарственной терапии. – 2008. – Т. 6. – С. 3–25. Evseeva M.A., Evseev A.V., Pravdivcev V.A., Shabanov P.D. Mechanisms of development acute hypoxia and ways of its pharmacological correction // Clinical reviews pharmacology and drug therapy. – 2008. – T. 6. – Р. 3–25.

8. Грачев В.И., Маринкин И.О., Севрюков И.Т. Влияние гипоксии на центральную нервную систему, органы и ткани с учетом возрастных особенностей // Norwegian Journal of Development of the International Science. – 2018. – № 19. – С. 3–20. Grachyov V.I., Marinkin I.O., Sevryukov I.T. The influence of hypoxia on the central nervous system, organs and fabrics in accordance with age specialities // Norwegian Journal of Development of the International Science. – 2018. – №19. – P. 3–20.

9. Доброхотова Т.А., Потапов А.А., Зайцев О.С., Лихтерман Л.Б. Обратимые посткоматозные бессознательные состояния // Социальная и клиническая психиатрия. – 1996. – Т. 2. – С. 26–36. Dobrohotova T.A., Potapov A.A., Zajcev O.S., Lihterman L.B. Reversible postcomatous Unconsciousness // Social and clinical psychiatry. – 1996. – T. 2. – Р. 26–36.

10. Мочалова Е.Г., Легостаева Л.А., Зимин А.А., Юсупова Д.Г., Сергеев Д.В., Рябинкина Ю.В., Бодин Е., Супонева Н.А., Пирадов М.А. Русскоязычная версия пересмотренной шкалы восстановления после комы– стандартизированный метод оценки пациентов с хроническими нарушениями сознания. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. Спецвыпуски. 2018; 118(3–2):25–31. Mochalova EG, Legostaeva LA, Zimin AA, Yusupova DG, Sergeev DV, Ryabinkina YuV, Bodien Y, Suponeva NA, Piradov MA. The Russian version of Coma Recovery Scale–revised – a standardized method for assessment of patients with disorders of consciousness. S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry. 2018;118(3–2):25–31. (In Russ.) https://doi.org/10.17116/jnevro20181183225–31.

11. Нейрофизиологические исследования в клинике (под ред. Трошиной Е.М.). Москва. – 2019. – 306 с. Neurophysiological research in the clinic (edited by Troshina E.M.). Moscow. – 2019. – 306 р.

12. Николаенко М.В., Кижеватова Е.А., Дроботя Н.В. Раннее выявление когнитивных нарушений у больных артериальной гипертензией и оценка эффективности лечения по данным ЭЭГ. Ж.Медицинский вестник Юга России. 2020; 11(2): 81–93. Nikolaenko M.V., Kizhevatova E.A., Drobotya N.V. Early detection of cognitive impairment in patients with hypertension and evaluation of treatment effectiveness according to EEG data. J.Medical Herald of the South of Russia. 2020; 11(2):81–93. (In Russ.) https://doi.org/10.21886/2219–8075–2020–11–2–81–93.

13. Клиническая электроэнцефалография (под ред. Русинова В.С). Москва. Медицина. – 1973. – 340 с. Clinical electroencephalography (edited by Rusinov V.S.).Moscow. Medicine. – 1973. – 340 р.

14. Борукаева И.Х., Абазова З.Х., Кумыков В.К. Влияние кратковременной гипоксии на биоэлектрическую активность головного мозга детей, подростков и юношей. Ж. Фундаментальные исследования. – 2014. – № 4 (3). – С. 466–471. Borukaeva I.H., Abazova Z.H., Kumykov V.K. The effect of short–term hypoxia on the bioelectric activity of the brain of children, adolescents and young men. J.Fundamental research. – 2014. – № 4. – P. 466–471. https://fundamental–research.ru/ru/article/view?id=33942 (дата обращения: 06.12.2024).

15. Гаврилов Г.В., Станишевский А.В., Гайдар Б. В., Свистов Д. В. Хирургическое лечение идиопатической нормотензивной гидроцефалии (обзор литературы) // Вестник хирургии имени И.И.Грекова. 2019; 178(2): 73–78. Gavrilov G.V., Stanishevskiy A.V., Gaydar B.V., Svistov D.V. Surgical treatment of idiopathic normal pressure hydrocephalus (literature rewiew) // Grekov’s Bulletin of Surgery. 2019; 178(2): 73–78. (In Russ.) https://doi.org/10.24884/0042–4625–2019–178–2–73–78.

16. Moretti D.V., Zanetti O., Binetti G., Frisoni G.B. Quantitative EEG Markers in Mild Cognitive Impairment: Degenerative versus Vascular Brain Impairment. International Journal of Alzheimer’s Disease. Volume 2012, Article ID 917537, 12 pages. doi:10.1155/2012/917537.

17. Архипова Н.А., Болдырева Г.Н. ЭЭГ при воспалительных и паразитарных поражениях головного мозга. Нейрофизиологические исследования в клинике (под ред. Трошиной Е.М.). Москва. – 2019. – С. 117–122. Arkhipova N.A., Boldyreva G.N. EEG in inflammatory and parasitic diseases brain lesions. Neurophysiological research in the clinic (edited by Troshina E.M.). – Moscow. – 2019. – Р. 117–122.

18. Болдырева Г.Н., Шарова Е.В., Добронравова И.С. Роль регуляторных структур в формировании ЭЭГ человека. Ж. Физиология человека. 2000; 26(5): 19–34. Boldyreva G.N., Sharova E.V., Dobronravova I.S. The role of regulatory structures in human EEG formation. J. Human physiology. 2000; 26(5): 19–34.

19. Кузенкова Л.М., Семенова Н.Ю. Нейрофизиологическая диагностика симптоматической эпилепсии у детей с гидроцефалией. Российский педиатрический журнал. – 2007. – N3. – С.14–17. Kuzenkova L.M., Semenova N.Yu. Neurophysiological diagnostics symptomatic epilepsy in children with hydrocephalus. Russian Pediatric Journal. – 2007. – N3. – P. 14–17.

20. Мирсадыков Д.А. Диагностика и лечение нормотензивной гидроцефалии. Автореф. Дисс… д.м.н., Санкт-Петербург, ГУ РНИНИ им. проф. А.Л. Поленова. – 2004. – 41 с. Mirsadykov D.A. Diagnosis and treatment of normotensive hydrocephalus. The author’s abstract. Dissertation... Doctor of Medical Sciences, St. Petersburg, State Scientific Research Institute named after Prof. A.L. Polenov – 2004. – 41 p.

21. Гриндель О.М. Электроэнцефалография человека при черепно–мозговой травме. – М.: Наука. – 1988. – 200 с. Grindel’ O.M. Human electroencephalography in traumatic brain injury. – M.: Nauka. – 1988. – 200 c.

22. Шарова Е.В., Челяпина М.В., Коробкова Е.В., Куликов М.А., Зайцев О.С. ЭЭГ-корреляты восстановления сознания после тяжелой черепно-мозговой травмы. Журнал «Вопросы нейрохирургии» имени Н.Н.Бурденко. 2014;78(1):14–25. Sharova EV, Cheliapina MV, Sci Dr, Kulikov MA, Zaĭtsev OS. EEG–correlates of consciousness recovery after traumatic brain injury. Burdenko’s Journal of Neurosurgery. 2014; 78(1): 14–25. (In Russ., In Engl.) PMID: 24761592.

23. Александров М.В., Александрова Т.В., Повалюхина Е.С. Электроэнцефалографический мониторинг в отделении реанимации и интенсивной терапии // Вестник Северо-Западного государственного медицинского университета им. И.И. Мечникова. – 2018. – Т. 10. – № 3. – С. 81–90. https://doi.org/10.17816/mechnikov201810381–90. Alexandrov M.V., Alexandrova T.V., Povalyukhina E.S. Electroencephalographic monitoring in the intensive care unit therapy // Bulletin of the Northwestern State Medical University named after I.I. Mechnikov. – 2018. – V. 10. – N 3. – P. 81–90. https://doi.org/10.17816/mechnikov201810381–90.

24. Witsch J, Frey HP, Schmidt JM, Velazquez A, Falo CM, Reznik M, Roh D, Agarwal S, Park S, Connolly ES, Claassen J. Electroencephalographic Periodic Discharges and Frequency-Dependent Brain Tissue Hypoxia in Acute Brain Injury. JAMA Neurol. 2017 Mar 1;74(3):301–309. https://doi.org/10.1001/jamaneurol.2016.5325.

25. Moe HK, Moen KG, Skandsen T, Kvistad KA, Laureys S, Håberg A, Vik A. The Influence of Traumatic Axonal Injury in Thalamus and Brainstem on Level of Consciousness at Scene or Admission: A Clinical Magnetic Resonance Imaging Study. J Neurotrauma. 2018 Apr 1; 35(7): 975–984. https://doi.org/10.1089/neu.2017.5252.

26. Потапов А.А., Данилов Г.В., Сычев А.А., Захарова Н.Е., Пронин И.Н., Савин И.А., Ошоров А.В., Полупан А.А., Александрова Е.В., Струнина Ю.В., Лихтерман Л.Б., Охлопков В.А., Латышев Я.А., Челушкин Д.М., Баранич А.И., Кравчук А.Д. Клинические и магнитно-резонансные томографические предикторы длительности комы, объема интенсивной терапии и исходов при черепно-мозговой травме. Журнал «Вопросы нейрохирургии» имени Н.Н.Бурденко. 2020;84(4):5–16. Potapov AA, Danilov GV, Sychev AA, Zakharova NE, Pronin IN, Savin IA, Oshorov AV, Polupan AA, Aleksandrova EV, Strunina YuV, Likhterman LB, Ohlopkov VA, Latyshev YaA, Chelushkin DM, Baranich AI, Kravchuk AD. Clinical and MRI predictors of coma duration, critical care intensity and outcomes in traumatic brain injury. Burdenko’s Journal of Neurosurgery. 2020; 84(4): 5‑16. (In Russ., In Engl.) https://doi.org/10.17116/neiro2020840415.

27. Иванов Л.Б., Машеров Е.Л. Когерентный анализ в электроэнцефалографии. Методические проблемы вычисления когерентностей в ЭЭГ, вариантов их наглядного отображения и клинической интерпретации (лекция вторая). Медицинский алфавит. 2023; 1(15): 9–16. https://doi.org/10.33667/2078–5631–2023–15–9–16. Ivanov L.B., Masherov E.L. Coherence analysis in electroencephalography. Methodological problems of calculating coherences in the EEG, options for their visualization and clinical interpretation (lecture two). Medical Alphabet. 2023; 1(15): 9–16. (In Russ.) https://doi.org/10.33667/2078–5631–2023–15–9–16.

28. Русинов В.С., Гриндель О.М., Болдырева Г.Н., Вакар Е.М. Биопотенциалы мозга человека. Математический анализ. – Москва. – Медицина. – 1987. – 254 с. Rusinov V.S., Grindel’ O.M., Boldyreva G.N., Vakar E.M. Biopotentials of the human brain. Mathematical analysis. – Moscow. – Medicine. – 1987 – 254 р.

29. Гриндель О.М., Романова Н.В., Зайцев О.С., Воронов В.Г., Скорятина И.Г. Математический анализ электроэнцефалограмм в процессе восстановления сознания после тяжелой черепно-мозговой травмы. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С.Корсакова. – 2009. – 106(12): 7–51. Grindel’ OM, Romanova NV, Zajcev OS, Voronov VG, Skoryatina IG Mathematical analysis of electroencephalograms in the process of restoring consciousness after a severe traumatic brain injury. S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry. – 2006. – 106(12): 7–51.

30. J. Leon-Carrion, U. Leon-Domingue, L. Pollonin, M.-H. Wu, R. E. Fry, M. R. Dominguez-Morales, G. Zouridakis. Synchronization between the anterior and posterior cortex determines consciousness level in patients with traumatic brain injury (TBI). Brain Res. (2012), https://doi.org/10.1016/j.brainres.2012.03.055.

31. Thibaut A, Panda R, Annen J, Sanz LRD, Naccache L, Martial C, Chatelle C, Aubinet C, Bonin EAC, Barra A, Briand MM, Cecconi B, Wannez S, Stender J, Laureys S, Gosseries O. Preservation of Brain Activity in Unresponsive Patients Identifies MCS Star. Ann Neurol. 2021 Jul; 90(1): 89–100. doi: 10.1002/ana.26095.

32. Jennett B., Bond M. Assessment of outcome after severe brain damage: a practical scale. The Lancet. 1975; 305(7905), 480–484. https://doi.org/10.1016/s0140–6736(75)92830–5.

33. Зайцев О. С. Психопатология тяжелой черепно–мозговой травмы: второе, дополненное издание. МЕДпресс – информ. – 2014. – 336 с. Zaitsev O. S. Psychopathology of severe traumatic brain injury: second, expanded edition. MEDpress – inform. – 2014. – 336 р.

34. Березина И.Ю., Бадалян А.В., Сумский Л.И., Гольдфарб Ю.С. Динамика электроэнцефалографических и психофизиологических показателей при острых отравлениях нейротоксикантами на этапе реабилитации на фоне различных методов лечения. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2017;117(2):53–63. Berezina IYu, Badalian AV, Sumskiĭ LI, Goldfarb YuS. Dynamics of eeg and psychophysiological indicators of acute poisoning neurotoxicants on the stage of rehabilitation on the background of different methods of treatment. S.S. Korsakov Journal of Neurology and Psychiatry. 2017;117(2):53–63. (In Russ.) https://doi.org/10.17116/jnevro20171172153-63.

35. Шарова Е.В., Зайцев О.С., Куликов М.А., Щепетков А.Н., Коробкова Е.В., Челяпина М.В. Функциональные и структурные предпосылки угнетения сознания при тяжелой черепно-мозговой травме // Нейронауки: теоретические и клинические аспекты (Украина, Донецк). – 2011. – № 1–2б. – С. 68–75. Sharova E.V., Zaitsev O.S., Kulikov M.A., Shchepetkov A.N., Korobkova E.V., Chelyapina M.V. Functional and structural prerequisites for depression of consciousness in severe traumatic brain injury. // Neuroscience: theoretical and clinical aspects (Ukraine, Donetsk). – 2011. – № 1–2б С. 68–75.

36. Кижеватова Е.А., Омельченко В.П. Анализ биоэлектрической активности головного мозга при когнитивных нарушениях у больных с энцефалопатией // Известия ЮФУ. Технические науки .2014. Раздел II. Медицинская диагностика и терапия. C. 69–77. Kizhevatova E.A., Omel’chenko V.P. Analysis of bioelectric activity of the brain in cognitive impairment in patients with encephalopathy // News of the Southern Federal University. Technical Sciences. 2014. Section II. Medical diagnostics and therapy. C. 69–77.

37. Кирилловских О.Н., Мякотных В.С., Боровкова Т.А., Мякотных К.В. Постинсультная эпилепсия у пожилых: факторы риска, клиника, нейрофизиология, возможности фармакотерапии // Вестн. Уральской мед. акад. науки. – 2011. – № 4(37). – С. 44–48. Kirillovskih O.N., Myakotnyh V.S., Borovkova T.A., Myakotnyh K.V. Post-stroke epilepsy in the elderly: risk factors, clinic, neurophysiology, possibilities of pharmacotherapy // Bulletin of the Ural Medical Academy of Science. – 2011. – № 4(37). – S. 44–48] http://vestnikural.ru/uploads/article_file/5/2011_4_37.pdf.

38. Bagnato S, Boccagni C, Sant’Angelo A, Prestandrea C, Mazzilli R, Galardi G. EEG predictors of outcome in patients with disorders of consciousness admitted for intensive rehabilitation. Clin Neurophysiol. 2015 May; 126(5): 959–66. https://doi.org/10.1016/j.clinph.2014.08.005