Патологические изменения органов желудочно-кишечного тракта у пациентов с сахарным диабетом

Автономная нейропатия у пациентов с сахарным диабетом (СД) – ведущая причина поражения пищеварительного тракта. В результате хронической гипергликемии и высокой вариабельности глюкозы чаще всего нарушается работа пищевода, желудка, тонкого и толстого кишечника. Наиболее частым расстройством пищеварительной системы при СД является гастропарез. Клинические симптомы гастропареза имеют сходство с другими функциональными расстройствами пищеварительного тракта, что затрудняет дифференциальную диагностику с другими заболеваниями. Качество жизни этих пациентов ухудшается вследствие возникновения значительных трудностей в управлении постпрандиальной гликемией. Поскольку пациенты с СД достаточно часто страдают желчекаменной болезнью, в настоящем обзоре также рассмотрен вопрос о необходимости оперативного вмешательства и последующем влиянии холецистэктомии на развитие гастропареза у этих пациентов. Важно помнить, что после удаления желчного пузыря пациенты нуждаются в более тщательном контроле за уровнем глюкозы. Это позволит своевременно назначить сахароснижающую терапию и снизить риск развития гастропареза в будущем. Дополнительно затронут вопрос о влиянии коронавирусной инфекции на функциональное поражение пищеварительного тракта у пациентов с СД. Важное значение в терапии гастропареза имеет специальная диета. Исключение трудноусваиваемой клетчатки, жирной пищи, включение витаминных комплексов и нормализация микробиоты способствуют более медленному всасыванию глюкозы после приема пищи и лучшей компенсации заболевания. Основное терапевтическое значение играет своевременная диагностика гастропареза и нормализация уровня глюкозы.

1. Дедов И. И., Шестакова М. В., Викулова О.К и соавт. Эпидемиологические характеристики сахарного диабета в Российской Федерации: клинико-статистический анализ по данным регистра сахарного диабета на 01.01.2021. Сахарный диабет. 2021; 24 (3): 204–221. https://doi.org/10.14341/DM12759

2. Дедов И. И., Шестакова М. В., Викулова О. К. Эпидемиология сахарного диабета в Российской Федерации: клинико-статистический анализ по данным Федерального регистра сахарного диабета. Сахарный диабет. 2017; 20 (1): 13–41. https://doi.org/10.14341/DM8664

3. International Diabetes Federation. IDF Diabetes Atlas, 10th edn. Brussels, Belgium, 2021. URL: https://www.diabetesatlas.org

4. Lupoli R., Pisano F., Capaldo B. Postprandial Glucose Control in Type 1 Diabetes: Importance of the Gastric Emptying Rate. Nutrients. 2019; 11 (7): 1559. https://doi.org/10.3390/nu11071559

5. Perano S.J, Rayner C. K., Stamatiki K., et al. Gastric Emptying Is More Rapid in Adolescents With Type 1 Diabetes and Impacts on Postprandial Glycemia. The Journal of Clinical Endocrinology & Metabolism. 2015; 100 (6): 2248–2253. https://doi.org/10.1210/jc.2015–1055

6. Phillips L. K., Deane A. M., Jones K. L., et al. Gastric emptying and glycaemia in health and diabetes mellitus. Nat Rev Endocrinol. 2015; 11 (2): 112–28. Doi: 10.1038/nrendo.2014.202.

7. Krishnasamy S., Abell T. L. Diabetic Gastroparesis: Principles and Current Trends in Management. Diabetes Ther. 2018; 9 (1): 1–42. DOI: 10.1007/s13300–018–0454–9.

8. Махов В. М., Мельниченко Г. А., Будeнная И. Ю. и соавт. Диабетический гастропарез. Российский медицинский журнал. 2014; 15: 1133. URL: https://www.rmj.ru/articles/gastroenterologiya/diabeticheskiy–gastroparez/

9. Concepción Z., Gonzáles Y., Moreno M., et al. Diabetic gastroenteropathy: An underdiagnosed complication. World J Diabetes. 2021; 12 (6): 794–809. DOI: 10.4239/wjd.v12.i6.794.

10. Modi S., Syed G., Sange A. H., et al. An Emerging Facet of Diabetes Mellitus: The Nexus of Gastrointestinal Disorders. Cureus. 2021; 13 (9): e18245. DOI: 10.7759/cureus.18245.

11. Monreal-Robles R., Remes-Troche J. M. Diabetes and the Esophagus. Curr Treat Options Gastroenterol. 2017; 15 (4): 475–489. DOI: 10.1007/s11938–017–0153-z.

12. Camilleri M., Chedid V., Ford A. C., et al. Gastroparesis. Nat Rev Dis Primers. 2018; 4 (1): 41. DOI: 10.1038/s41572–018–0038-z.

13. Zawada A. E., Moszak M., Skrzypczak D., Grzymisławski M. Gastrointestinal complications in patients with diabetes mellitus. Adv Clin Exp Med. 2018; 27 (4): 567–572. DOI: 10.17219/acem/67961.

14. Agrawal S., Patel P., Agrawal A., et al. Metformin use and the risk of esophageal cancer in Barrett esophagus. South Med J. 2014; 107 (12): 774–9. DOI: 10.14423/SMJ.0000000000000212.

15. Gagliardi D., Makihara S., Corsi P. R., et al. Microbial flora of the normal esophagus. Dis Esophagus. 1998; 11 (4): 248–50. DOI: 10.1093/dote/11.4.248.

16. Cassone A, Cauda R. Candida and candidiasis in HIV-infected patients: where commensalism, opportunistic behavior and frank pathogenicity lose their borders. AIDS. 2012; 31; 26 (12): 1457–72. DOI: 10.1097/QAD.0b013e3283536ba8.

17. Jazeron J. F., Barbe C., Frobert E., et al. Virological diagnosis of herpes simplex virus 1 esophagitis by quantitative real-time PCR assay. J Clin Microbiol. 2012; 50 (3): 948–952. DOI: 10.1128/JCM.05748–11.

18. Careyva B., Stello B.. Diabetes Mellitus: Management of Gastrointestinal Complications. Am Fam Physician. 2016; 15; 94 (12): 980–986. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/28075092

19. Kassander P. Asymptomatic gastric retention in diabetics (gastroparesis diabeticorum). Ann Intern Med. 1958; 48 (4): 797–812. DOI: 10.7326/0003–4819–48–4–797.

20. Ferroir J. The diabetic stomach. Thesis in medicine. Paris, France, 1937.

21. Bytzer P., Talley N. J., Leemon M., et al. Prevalence of gastrointestinal symptoms associated with diabetes mellitus: a population–based survey of 15,000 adults. Arch Intern Med. 2001; 161 (16): 1989–1996. DOI: 10.1001/archinte.161.16.1989.

22. Moshiree B., Potter M., Talley N. J.. Epidemiology and Pathophysiology of Gastroparesis. Gastrointest Endosc Clin N Am. 2019; 29 (1): 1–14. DOI: 10.1016/j.giec.2018.08.010.

23. Jung H. K., Choung R. S., Locke G. R. 3rd, et al. The incidence, prevalence, and outcomes of patients with gastroparesis in Olmsted County, Minnesota, from 1996 to 2006. Gastroenterology. 2009; 136 (4): 1225–1233. DOI: 10.1053/j.gastro.2008.12.047.

24. Camilleri M. Integrated upper gastrointestinal response to food intake. Gastroenterology. 2006; 131 (2): 640–658. DOI: 10.1053/j.gastro.2006.03.023.

25. Soykan I., Sivri B., Sarosiek I., et al. Demography, clinical characteristics, psychological and abuse profiles, treatment, and long-term follow-up of patients with gastroparesis. Dig Dis Sci. 1998; 43 (11): 2398–2404. DOI: 10.1023/a:1026665728213.

26. Hasler W. L. Gastroparesis – current concepts and considerations. Medscape J Med.2008; 10: 16. URL: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pmc/articles/PMC2258461/#!po=0.500000

27. Stanghellini V., Tosetti C., Paternico A., et al. Risk indicators of delayed gastric emptying of solids in patients with functional dyspepsia. Gastroenterology. 1996; 110: 1036–1042. DOI: 10.1053/gast.1996.v110.pm8612991.

28. Ye Y., Jiang B., Manne S., et al. Epidemiology and outcomes of gastroparesis, as documented in general practice records, in the United Kingdom. Gut. 2021; 70 (4): 644–653. DOI: 10.1136/gutjnl‑2020–321277.

29. American Diabetes Association. Improving Care and Promoting Health in Populations: Standards of Medical Care in Diabetes‑2018. Diabetes Care. 2018; 41 (1): 7–12. DOI: 10.2337/dc18-S 001.

30. Jones K. L., Russo A., Stevens J. E., et al. Predictors of delayed gastric emptying in diabetes. Diabetes Care. 2001; 24 (7): 1264–1269. DOI: 10.2337/diacare.24.7.1264.

31. American Diabetes Association. Comprehensive Medical Evaluation and Assessment of Comorbidities. Diabetes Care. 2017; 40 (1): 25–32. DOI: 10.2337/dc17-S006.

32. Bharucha A. E., Batey-Schaefer B., Cleary P. A. Delayed gastric emptying is associated with early and long–term hyperglycemia in Type 1 diabetes mellitus. Gastroenterology. 2015; 149: 330–339. DOI: 10.1053/j.gastro.2015.05.007.

33. Таюпова Д. С., Валеева Ф. В. Диабетический гастропарез. Практическая медицина. 2014; 8 (84): 76–80. URL: https://cyberleninka.ru/article/n/diabeticheskiy-gastroparez

34. Wu S.P, DeMayo F. J. Progesterone Receptor Signaling in Uterine Myometrial Physiology and Preterm Birth. Curr Top Dev Biol. 2017; 125: 171–190. DOI: 10.1016/bs.ctdb.2017.03.001.

35. Brennan I. M., Feltrin K. L., Nair N. S., et al. Effects of the phases of the menstrual cycle on gastric emptying, glycemia, plasma GLP‑1 and insulin, and energy intake in healthy lean women. Am J Physiol Gastrointest Liver Physiol. 2009; 297 (3): G602–610. DOI: 10.1152/ajpgi.00051.2009.

36. Nassar Y., Richter S. Gastroparesis in Non-Diabetics: Associated Conditions and Possible Risk Factors. Gastroenterology Res. 2018; 11 (5): 340–345. DOI: 10.14740/gr1060w.

37. Anudeep V., Vinod K. V., Pandit N. Prevalence and predictors of delayed gastric emptying among Indian patients with long–standing type 2 diabetes mellitus. Indian J Gastroenterol. 2016; 35: 385–392. DOI: 10.1007/s12664–016–0694–4.

38. Hyett B., Martinez F. J., Gill B. M., et al. Delayed radionucleotide gastric emptying studies predict morbidity in diabetics with symptoms of gastroparesis. Gastroenterology. 2009; 137 (2): 445–452. DOI: 10.1053/j.gastro.2009.04.055.

39. Чернуха С. Н., Вильцанюк И. А. Предикторы развития диабетического гастропареза и методы его диагностики. Таврический медико-биологический вестник. 2021; 24 (1): 67–73. URL: https://ma.cfuv.ru/site/page/show/docid/261034

40. Marshall B. J., Warren J. R. Unidentified curved bacilli in the stomach of patients with gastritis and peptic ulceration. Lancet. 1984; 1 (8390): 1311–1315. DOI: 10.1016/s0140–6736(84)91816–6

41. Andersson A. F., Lindberg M., Jakobsson H., et al. Comparative analysis of human gut microbiota by barcoded pyrosequencing. PLoS One. 2008 30; 3 (7): e2836. DOI: 10.1371/journal.pone.0002836.

42. Wang Z. K., Yang Y. S. Upper gastrointestinal microbiota and digestive diseases. World J Gastroenterol. 2013; 19 (10): 1541–1550. DOI: 10.3748/wjg.v19.i10.1541.

43. Zheng T., Camilleri M. Management of Gastroparesis. Gastroenterol Hepatol (NY). 2021; 17 (11): 515–525. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/35466306/

44. Parkman H. P., Wilson L. A., Hasler W. L., et al. Abdominal Pain in Patients with Gastroparesis: Associations with Gastroparesis Symptoms, Etiology of Gastroparesis, Gastric Emptying, Somatization, and Quality of Life. Dig Dis Sci. 2019; 64 (8): 2242–2255. DOI: 10.1007/s10620–019–05522–9.

45. Pasricha P. J., Yates K. P., Nguyen L., et al. Outcomes and Factors Associated With Reduced Symptoms in Patients With Gastroparesis. Gastroenterology. 2015; 149 (7): 1762–1774. DOI: 10.1053/j.gastro.2015.08.008.

46. Schol J., Wauters L., Dickman R., et al; ESNM Gastroparesis Consensus Group. United European Gastroenterology (UEG) and European Society for Neurogastroenterology and Motility (ESNM) consensus on gastroparesis. United European Gastroenterol J. 2021; 9 (3): 287–306. DOI: 10.1002/ueg2.12060.

47. Limketkai B. N., LeBrett W., Lin L., Shah N. D. Nutritional approaches for gastroparesis. The Lancet Gastroenterology & Hepatology. 2020; 5 (11): 1017–1026. DOI: 10.1016/s2468–1253(20)30078–9.

48. Parkman H. P., Yates K. P., Hasler W. L., et al. Dietary intake and nutritional deficiencies in patients with diabetic or idiopathic gastroparesis. Gastroenterology. 2011; 141 (2): 486–498. DOI: 10.1053/j.gastro.2011.04.045

49. Olausson E. A., Störsrud S., Grundin H., et al. A small particle size diet reduces upper gastrointestinal symptoms in patients with diabetic gastroparesis: a randomized controlled trial. Am J Gastroenterol. 2014; 109 (3): 375–385. DOI: 10.1038/ajg.2013.453.

50. Egboh S. C., Abere S. Gastroparesis: A Multidisciplinary Approach to Management. Cureus. 2022; 14 (1): e21295. DOI: 10.7759/cureus.21295.

51. Bharucha A. E., Kudva Y. C., Prichard D. O. Diabetic Gastroparesis. Endocr Rev. 2019; 40 (5): 1318–1352. DOI: 10.1210/er.2018–00161.

52. Parkman H. P., Van Natta M., Yamada G., et al. Body weight in patients with idiopathic gastroparesis. Neurogastroenterol Motil. 2021; 33 (2): e13974. DOI: 10.1111/nmo.13974.

53. Strijbos D., Keszthelyi D., Smeets F., et al. Therapeutic strategies in gastroparesis: Results of stepwise approach with diet and prokinetics, Gastric Rest, and PEG-J: A retrospective analysis. Neurogastroenterol Motil. 2019; 31 (6): e13588. DOI: 10.1111/nmo.13588.

54. Ye Y., Yin Y., Huh S. Y., et al. Epidemiology, Etiology, and Treatment of Gastroparesis: Real-World Evidence From a Large US National Claims Database. Gastroenterology. 2022; 162 (1): 109–121. e5. DOI: 10.1053/j.gastro.2021.09.064.

55. Arora D., Kaushik R., Kaur R., et al. Post-cholecystectomy syndrome: A new look at an old problem. J Minim Access Surg. 2018; 14 (3): 202–207. DOI: 10.4103/jmas.JMAS_92_17.

56. Cho J., Scragg R., Petrov M. S.. The influence of cholecystectomy and recurrent biliary events on the risk of post-pancreatitis diabetes mellitus: a nationwide cohort study in patients with first attack of acute pancreatitis. HPB (Oxford). 2021; 23 (6): 937–944. DOI: 10.1016/j.hpb.2020.10.010.

57. Parkman H. P., Yates K., Hasler WL, et al. Cholecystectomy and clinical presentations of gastroparesis. Dig Dis Sci. 2013; 58 (4): 1062–1073. DOI: 10.1007/s10620–013–2596-y.

58. Kuźnik E., Dudkowiak R., Adamiec R., et al. Diabetic autonomic neuropathy of the gastrointestinal tract. Prz Gastroenterol. 2020; 15 (2): 89–93. DOI: 10.5114/pg.2020.95554.

59. Ojetti V., Pitocco D., Scarpellini E., et al. Small bowel bacterial overgrowth and type 1 diabetes. Eur Rev Med Pharmacol Sci. 2009; 13 (6): 419–23. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/20085122/

60. Reszczyńska M., Kempiński R. The Prevalence of Enteropathy Symptoms from the Lower Gastrointestinal Tract and the Evaluation of Anorectal Function in Diabetes Mellitus Patients. J Clin Med. 2021; 10 (3): 415. DOI: 10.3390/jcm10030415.

61. Ihana-Sugiyama N., Nagata N., Yamamoto-Honda R., et al. Constipation, hard stools, fecal urgency, and incomplete evacuation, but not diarrhea is associated with diabetes and its related factors. World J Gastroenterol. 2016; 22 (11): 3252–3260. DOI: 10.3748/wjg.v22.i11.3252.

62. Sommers T., Mitsuhashi S., Singh P., et al. Prevalence of Chronic Constipation and Chronic Diarrhea in Diabetic Individuals in the United States. Am J Gastroenterol. 2019; 114 (1): 135–142. DOI: 10.1038/s41395–018–0418–8.

63. Frías O., Otero R. Chronic diarrhea in the diabetic. A review of the literature. Rev Gastroenterol Peru. 2016; 36 (4): 340–349. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/28062871/

64. Revicki D. A., Camilleri M., Kuo B., et al. Evaluating symptom outcomes in gastroparesis clinical trials: validity and responsiveness of the Gastroparesis Cardinal Symptom Index-Daily Diary (GCSI-DD). Neurogastroenterol Motil. 2012; 24: 456–463. DOI: 10.1111/j.1365–2982.2012.01879.x.

65. Yang G., Wei J., Liu P., et al. Role of the gut microbiota in type 2 diabetes and related diseases. Metabolism. 2021; 117: 154712. DOI: 10.1016/j.metabol.2021.154712.

66. Carding S., Verbeke K., Vipond D. T., et al. Dysbiosis of the Gut Microbiota in Disease. Microb. Ecol. Health Dis. 2015; 26: 26191. DOI: 10.3402/mehd.v26.26191.

67. Salazar J., Angarita L., Morillo V., et al. Microbiota and Diabetes Mellitus: Role of Lipid Mediators. Nutrients. 2020; 12 (10): 3039. DOI: 10.3390/nu12103039.

68. Morales P., Fujio S., Navarrete P., et al. Impact of Dietary Lipids on Colonic Function and Microbiota: An Experimental Approach Involving Orlistat–Induced Fat Malabsorption in Human Volunteers. Clin. Transl. Gastroenterol. 2016; 7: e161. DOI: 10.1038/ctg.2016.20.

69. Gonzalez C., Quiroz E., Lastre–Amell G., et al. Dislipidemia como factor de riesgo cardiovascular: Uso de probióticos en la terapéutica nutricional. Arch. Venez. Farmacol. Ter. 2020; 39: 126–139. URL: https://www.redalyc.org/journal/559/55969798019/55969798019.pdf

70. Pomié C., Blasco-Baque V., Klopp P., et al. Triggering the Adaptive Immune System with Commensal Gut Bacteria Protects against Insulin Resistance and Dysglycemia. Mol. Metab. 2016; 5: 392–403. DOI: 10.1016/j.molmet.2016.03.004.

71. Yap Y. A., Mariño E.. Dietary SCFAs Immunotherapy: Reshaping the Gut Microbiota in Diabetes. Adv Exp Med Biol. 2021; 1307: 499–519. DOI: 10.1007/5584_2020_515.

72. Patel A., Ali R., Hussain M., et al. Severe Gastroparesis Flare: Is COVID‑19 the Inciting Factor? J Med Cases. 2022; 13 (2): 85–88. DOI: 10.14740/jmc3883.

73. Song J., Bhuta R., Baig K., et al. COVID‑19 infection manifesting as a severe gastroparesis flare: A case report. Medicine (Baltimore). 2021; 100 (14): e25467. DOI: 10.1097/MD.0000000000025467.

74. Kopel J., Perisetti A., Gajendran M., et al. Clinical Insights into the Gastrointestinal Manifestations of COVID‑19. Dig Dis Sci. 2020; 65 (7): 1932–1939. DOI: 10.1007/s10620–020–06362–8.

75. Аметов А. С., Камынина Л. Л. Динамика углеводного обмена, ассоциированная с COVID‑19 (роль и место флеш-мониторирования гликемии). Эндокринология: новости, мнения, обучение. 2021; 10 (1): 78–87. DOI: https://doi.org/10.33029/2304–9529–2021–10–1–78–87.

76. Du Y. T., Rayner C. K., Jones K. L., et al. Gastrointestinal Symptoms in Diabetes: Prevalence, Assessment, Pathogenesis, and Management. Diabetes Care. 2018; 41 (3): 627–637. DOI: 10.2337/dc17–1536.

77. Meldgaard T, Olesen SS, Farmer AD, et al. Diabetic Enteropathy: From Molecule to Mechanism-Based Treatment. J Diabetes Res. 2018; 2018: 3827301. DOI: 10.1155/2018/3827301

78. Iyer P. G., Borah B. J., Heien H. C., et al. Association of Barrett's esophagus with type II Diabetes Mellitus: results from a large population-based case-control study. Clin Gastroenterol Hepatol. 2013; 11 (9): 1108–1114.e5. DOI: 10.1016/j.cgh.2013.03.024.

79. Klinge M. W., Haase A. M., Mark E. B., et al. Colonic motility in patients with type 1 diabetes and gastrointestinal symptoms. Neurogastroenterol Motil. 2020; 32 (12): e13948. DOI: 10.1111/nmo.13948.

80. Albers J. W., Herman W. H., Pop–Busui R., et al. Effect of Prior Intensive Insulin Treatment During the Diabetes Control and Complications Trial (DCCT) on Peripheral Neuropathy in Type 1 Diabetes During the Epidemiology of Diabetes Interventions and Complications (EDIC) Study. Diabetes Care. 2010; 33 (5): 1090–1096. DOI: 10.2337/dc09–1941.

81. Callaghan B. C., Little A. A., Feldman E.L, et al. Enhanced glucose control for preventing and treating diabetic neuropathy. Cochrane Database Syst Rev. 2012; 6 (6): CD 007543. DOI: 10.1002/14651858.CD007543.pub2.

82. Pop-Busui R., Low P. A., Waberski B. H., et al. Effects of prior intensive insulin therapy on cardiac autonomic nervous system function in type 1 diabetes mellitus: the Diabetes Control and Complications Trial / Epidemiology of Diabetes Interventions and Complications study (DCCT/EDIC). Circulation. 2009; 119: 2886–2893. DOI: 10.1161/circulationaha.108.837369.

83. Krishnasamy S., Abell T. Diabetic Gastroparesis: Principles and Current Trends in Management. Diabetes Ther. 2018; 9 (1): 1–42. DOI: 10.1007/s13300–018–0454–9.

84. Сунцов Ю. И., Дедов И. И. Государственный регистр больных сахарным диабетом – основная информационная система для расчета экономических затрат государства на сахарный диабет и их прогнозирование. Сахарный диабет. 2005; 8 (2): 2–5. https://doi.org/10.14341/2072–0351–5773.